涉谷有利被厕所冲进异世界，此世界分为两个种族，人族和魔族。魔族有着强健的体魄和超长的年龄，在力量上也有着得天独厚的优势。而人族只拥有和你我相同的所有特征，力量方面只能靠挖掘出的能释放法力的石头来和魔族的力量相持。魔族的力量与法石的力量是相抗衡的。 4000多年前，创主也就是宗主，想毁灭世界。魔族的第一代魔王，也就是真王，取得了胜利并建立了真魔国。而有利是第27代魔王。 《今天开始做魔王 第三季》有利一行人又会有什么样的经历呢？
故事发生在一个人魔共存的世界之中，格斯（岩永洋昭 配音）是一名身形强壮的雇佣兵，在战场中杀人如麻所向披靡，然而，格斯虽然看似无坚不摧，但痛苦和孤独始终折磨着他的内心，让他无法获得安宁。一次偶然中，格斯遇见了由格里菲斯（樱井孝宏 配音）所领导的鹰之团，格里菲斯热情的邀请格斯加入他们的队伍之中。 骁勇善战，巾帼不让须眉的千人长卡思嘉（行成桃姬 配音）、性情温和足智多谋的捷度、年轻却深受器重的里基特（寿美菜子 配音）、身材魁梧但性情老实的比宾，在鹰之团里，格斯结识了这些志同道合的伙伴们，彼此之间结下了深厚的情谊。哪知道，就在鹰之团逐渐得到了国王的器重的同时，格里菲斯为了获得超人的力量而将所有的团员们都献祭给了恶魔。
为了保护少女们的安全、而被杀死的椎名和也，作为贵族的第三子——凯因‧冯‧西尔弗特，转生到了梦中所见的那个剑与魔法的世界。按照这个世界的习惯，凯因在五岁时候接受了洗礼，得到了众神的加护…然而因为得到了太多的神之加护，反而超越常人成为了『神之使徒』？
因过去的心理阴影而以独自的别扭思考回路讴歌着“独自生活”的比企谷八幡，由于意外的事件而被生活指导担当教师平冢静带去“侍奉部”并加入其中。他和同社团所属的令人窒息的完美美少女·雪之下雪乃，以及班级上位阶级所属的时髦女子·由比滨结衣一同，从解决班上的人际关系问题到文化祭实行委员的运营，度过着解决各种案件的每一天。时至秋日，八幡等二年级学生前去修学旅行。此时，侍奉部接收到的委托究竟是！？随着新登场的一色彩羽的加入，他们的关系更加错综复杂。——八幡空虚的价值观也有了少许变化，在这些经验过后，他的高中生活又将迎来怎样的展开！？
世界最强吸血鬼与剑巫少女所编制的故事现在，开幕——！！“第四真祖”——那是本应只存在于传说中的，世界最强的吸血鬼。驾驭着十二只眷兽、播撒灾厄的幻之吸血鬼，出现在了日本。为了监视、抹杀那个“第四真祖”，政府·狮子王机关决定派遣被称为“剑巫”的攻魔师。然而不知为何，被选为监视者的，却是见习中的“剑巫”少女，姬柊雪菜。雪菜携带着专门对真祖使用的最强灵枪，造访魔族特区“弦神市”。在那里遭遇到的“第四真祖”晓古城的真实身份是——！
テーマとなる“懐古”が昭和レトロな雰囲気と紙芝居という作風にベストマッチ。今回も新たなスタッフを迎え入れてまた新たな魅力ある作画を実現しているのも見どころ。 今宵、紙芝居屋のおじさんが紡ぐのは懐かしくも新しい都市伝説。人々を襲う“懐古”をテーマとする恐怖の数々。いつもの日常のはずが、なんだかいつもと違う…懐かしいあの頃の思い出も新たな恐怖へと塗り替えてしまう、奇怪な物語が語られる。
